Питер Паркер и Майлз Моралес делят одну игру на двоих: переключаться между героями можно в любой момент, и у каждого свои приёмы и манера боя. Нью-Йорк стал подробнее и интерактивнее, а к знакомым угрозам добавились Крейвен-охотник и Веном.